《驱逐舰指挥官》的故事背景为二次大战时期，玩家将指挥美国海军的驱逐舰，跟意大利、德国和日本的海军在太平洋和太西洋的海域上对垒，并透过完成各种任务来晋升至更高官阶，这次任务包括狙击德军的U-boats、对抗日本的神风特攻队、护航运送、支援海队登陆、沿岸炮轰等等。